La historia del videojuego se desarrolla en Nippon, y comienza con una retrospectiva de eventos, cien años antes de la situación histórica del juego; ahí el narrador describe cómo Shiranui, un lobo blanco puro, junto con el caballero Nagi, lucharon juntos contra un demonio de ocho cabezas, Orochi, con la intención de salvar a la aldea Kamiki y a la doncella Nami, la amada de Nagi. Shiranui y Nagi fallan en la batalla contra Orochi, logrando únicamente sellar su espíritu.
La secuencia narrativa se altera al mostrar el presente del juego. Susano, un descendiente de Nagi que se autoproclama como el mejor guerrero, rompe el sello de Orochi porque no cree en tal leyenda y desea comprobar la falsedad de la misma; Orochi escapa y maldice las tierras, debilitando a todo ser viviente en ellas. Sakuya, el hada de los bosques y guardián de la aldea Kamiki, suscita a Amaterasu, la diosa del Sol, conocida por los habitantes como la reencarnación del lobo blanco Shiranui, y le implora que retire la maldición que rodea a las tierras. Acompañada por el artista Issun —una diminuta criatura identificada como un Poncle, esto es un pequeño espíritu de los bosques—, Amaterasu es capaz de restaurar la belleza a su tierra.[26]
A lo largo de la aventura, Amaterasu es perseguida por Waka, un extraño y poderoso individuo que parece tener el don de la precaución, y que posteriormente fastidia a Amaterasu e Issun para sus propios fines misteriosos. Adicionalmente, Amaterasu encuentra a varios Dioses Celestiales que se han escondido en las constelaciones. Los dioses otorgan a ésta diversos poderes del Pincel Celestial para que los utilice en su travesía.
Amaterasu, junto con Susano, debe enfrentarse a Orochi para proteger la villa Kamiki y rescatar a la amada de Susano, Kushi, recreando los eventos de la retrospectiva. Esta vez, ambos logran vencer por completo al demonio, pero provocan que un espíritu malvado y oscuro emerja y se dirija hacia el norte. Amaterasu e Issun se embarcan en una aventura a través de Nippon, donde conocen a varias personas, y al mismo tiempo remueven la maldición de Orochi sobre esas tierras venciendo a otros demonios, los cuales también lanzan presencias oscuras que se dirigen hacia el norte.
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